Amikor Párga végül 1401-ben velencei fennhatóság alá került, nem egyszerűen megszerezték, hanem örökbe fogadták. A város Korfu exklávéja lett, amelyet egy várnagy irányított, aki Velence nevében igazgatta a várost. Ez a megállapodás, amelyet az 1419-es oszmán-velencei szerződés tett hivatalossá, több mint három évszázados velencei részvétel kezdetét jelentette – olyan éveket, amelyek meghatározták Párga polgári identitását, gazdasági orientációját és védelmi építészetét.
A település megerősítése érdekében a velenceiek együttműködtek a korfui normannokkal, és újjáépítettek egy korábbi erődöt, amely egykor a partot védte a kalózkodástól. A Párga fölé magasodó erődítmény ma is rétegesen tartalmazza ezeket a beavatkozásokat – falakat emeltek, tornyokat bővítettek és ciszternákat telepítettek az egymást követő évtizedekben. Még a mai kikötőt alkotó móló is velencei projekt volt, amelyet 1572-ben építettek a tengeri hozzáférés javítása érdekében.
A velencei uralom stabilitást, de elvárásokat is hozott. A közigazgatás előírta az olajfaligetek külterjes művelését – ez egyszerre volt mezőgazdasági és védekezési stratégia. Az olajfaligetek nemcsak gazdasági motorként szolgáltak, hanem a föld elhagyatástól való megóvásának eszközeként is. Az ebben a korszakban épült olajpréseket ma is lehet látni, némelyiket múzeumként őrizték, másokat átalakítottak, de mindegyik arra az időre utal, amikor az olajbogyó több volt, mint pusztán alapvető élelmiszer – Párga éltetőerejét jelentette.
Az időszakos oszmán rajtaütések ellenére, különösen a tizenötödik század közepén, Párga hű maradt Velencéhez. 1454-ben a velencei szenátus a fokozódó oszmán nyomásra reagálva évtizedes adómentességet biztosított a városlakóknak – ez a gesztus mind a város stratégiai jelentőségét, mind pedig bizonytalan helyzetét kiemelte. Egy kis romaniota zsidó közösség 1496-tól kezdve jelenik meg a feljegyzésekben, ami jól illusztrálja a város pluralista jellegét a velencei tolerancia alatt.
A tizenhatodik század újabb zűrzavart hozott. Emmanuel Mormoris vezette oszmánellenes lázadók Párgából indultak, és összecsapásokba keveredtek Epirusz partvidékén. Ebben az időszakban Párga visszatérő konfliktusokkal nézett szembe Margaritivel, az oszmánok által ellenőrzött szomszédjával. Az ostrom és a csetepaték ellenére a város fennmaradt, köszönhetően Velencéhez való kötődésének és bizonytalan autonómiájának, mint keresztény falu egy túlnyomórészt muszlim uralom alatt álló régióban.