Cuando Parga finalmente pasó a manos venecianas en 1401, no fue simplemente adquirida, sino adoptada. La ciudad se convirtió en un enclave de Corfú, gobernada por un castellano que la administraba en nombre de Venecia. Este acuerdo, formalizado por el tratado otomano-veneciano de 1419, marcó el inicio de más de tres siglos de participación veneciana, años que definirían la identidad cívica, la orientación económica y la arquitectura defensiva de Parga.
Para fortificar el asentamiento, los venecianos colaboraron con los normandos de Corfú, reconstruyendo una fortaleza anterior que antaño protegía la costa de la piratería. La versión de la fortaleza que se alza hoy sobre Parga contiene varias capas de estas intervenciones: murallas elevadas, torres ampliadas y cisternas instaladas a lo largo de décadas sucesivas. Incluso el muelle que forma el puerto actual fue un proyecto veneciano, construido en 1572 para mejorar el acceso marítimo.
El dominio veneciano trajo estabilidad, pero también expectativas. La administración impuso el requisito de cultivar extensamente los olivares, una estrategia tanto agrícola como defensiva. Los olivares sirvieron no solo como motores económicos, sino también como un medio para proteger la tierra del abandono. Las almazaras construidas durante esta época siguen visibles hoy en día, algunas conservadas como museos, otras reutilizadas, pero todas ellas un reflejo de una época en la que las aceitunas eran más que un alimento básico: eran el sustento de Parga.
A pesar de las intermitentes incursiones otomanas, sobre todo a mediados del siglo XV, Parga se mantuvo fiel a Venecia. En 1454, el Senado veneciano respondió a la creciente presión otomana concediendo a los habitantes una exención de impuestos durante una década, un gesto que subrayó tanto la importancia estratégica de la ciudad como su precariedad. Una pequeña comunidad judía romaniota apareció en registros de 1496, lo que ilustra el carácter pluralista de la ciudad bajo la tolerancia veneciana.
El siglo XVI trajo consigo nuevas turbulencias. Los rebeldes antiotomanos, bajo el mando de Emmanuel Mormoris, operaban desde Parga y libraban escaramuzas a lo largo de la costa de Epiro. Durante este período, Parga enfrentó conflictos recurrentes con Margariti, un vecino controlado por los otomanos. Sin embargo, a pesar de asedios y escaramuzas, la ciudad persistió, impulsada por su alineamiento con Venecia y su precaria autonomía como aldea cristiana en una región de dominio mayoritariamente musulmán.