Als Parga 1401 schließlich unter venezianische Herrschaft fiel, war es nicht einfach nur eine Übernahme, sondern eine Adoption. Die Stadt wurde eine Exklave Korfus und von einem Kastellan regiert, der die Stadt im Auftrag Venedigs verwaltete. Diese Vereinbarung, formalisiert durch den osmanisch-venezianischen Vertrag von 1419, markierte den Beginn einer über drei Jahrhunderte währenden venezianischen Beteiligung – Jahre, die Pargas bürgerliche Identität, wirtschaftliche Ausrichtung und Verteidigungsarchitektur prägen sollten.
Um die Siedlung zu befestigen, arbeiteten die Venezianer mit Normannen aus Korfu zusammen und bauten eine frühere Festung wieder auf, die einst die Küste vor Piraterie geschützt hatte. Die heutige Festungsversion von Parga weist mehrere dieser Eingriffe auf – Mauern wurden erhöht, Türme erweitert und über Jahrzehnte hinweg Zisternen angelegt. Sogar die Mole, die den heutigen Hafen bildet, war ein venezianisches Projekt und wurde 1572 errichtet, um den Zugang zum Meer zu verbessern.
Die venezianische Herrschaft brachte Stabilität, aber auch Erwartungen. Die Verwaltung verlangte die extensive Bewirtschaftung von Olivenhainen – eine landwirtschaftliche und zugleich defensive Strategie. Die Olivenhaine dienten nicht nur als Wirtschaftsmotor, sondern auch als Schutz vor der Verwahrlosung des Landes. Die in dieser Zeit errichteten Olivenpressen sind noch heute sichtbar, manche als Museen erhalten, andere umfunktioniert. Sie alle zeugen von einer Zeit, als Oliven mehr als nur ein Grundnahrungsmittel waren – sie waren Pargas Lebenselixier.
Trotz gelegentlicher osmanischer Überfälle, insbesondere Mitte des 15. Jahrhunderts, blieb Parga Venedig treu. 1454 reagierte der venezianische Senat auf den zunehmenden osmanischen Druck, indem er den Einwohnern eine zehnjährige Steuerbefreiung gewährte – eine Geste, die sowohl die strategische Bedeutung der Stadt als auch ihre prekäre Lage unterstrich. Eine kleine romaniotische jüdische Gemeinde tauchte 1496 in Aufzeichnungen auf, was den pluralistischen Charakter der Stadt unter venezianischer Toleranz verdeutlichte.
Das 16. Jahrhundert brachte neue Unruhen. Antiosmanische Rebellen unter Emmanuel Mormoris operierten von Parga aus und lieferten sich Gefechte entlang der Küste von Epirus. Während dieser Zeit war Parga immer wieder mit Margariti, einem osmanisch kontrollierten Nachbarland, konfrontiert. Doch trotz Belagerungen und Gefechten überlebte die Stadt, gestützt durch ihre Verbindung mit Venedig und ihre prekäre Autonomie als christliches Dorf in einer überwiegend muslimisch beherrschten Region.